Räumliche Fragmentierung in der Verteilung von Diatomeen-Endosymbionten des taxonomisch geklärten Dinophyten Kryptoperidinium triquetrum (= Kryptoperidinium foliaceum, Peridiniales)

Wissenschaftliche Berichte Band 13, Artikelnummer: 8593 (2023) Diesen Artikel zitieren

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Unter den photosynthetisch aktiven Dinophyten sind die Kryptoperidiniaceae einzigartig, da sie anstelle des weit verbreiteten Peridinin-Chloroplasten eine Kieselalge als Endosymbionten besitzen. Phylogenetisch ist derzeit ungeklärt, wie die Endosymbionten vererbt werden, und auch die taxonomische Identität zweier ikonischer Dinophytennamen, Kryptoperidinium foliaceum und Kryptoperidinium triquetrum, ist unklar. Aus der Typuslokalität in der deutschen Ostsee vor Wismar wurden mehrere Stämme neu etabliert und mittels Mikroskopie sowie molekularer Sequenzdiagnostik sowohl des Wirts als auch des Endosymbionten untersucht. Alle Stämme waren zweikernig, hatten die gleiche Plattenformel (d. h. po, -förmige präcinguläre Platte 7''. Innerhalb der molekularen Phylogenie der Bacillariaceae waren Endosymbionten in einem stark polyphyletischen Muster über den Baum verstreut, auch wenn sie aus verschiedenen Stämmen einer einzigen Art, nämlich K. triquetrum, stammten. Bemerkenswert ist, dass Endosymbionten aus der Ostsee molekulare Sequenzen aufweisen, die sich von denen des Atlantiks und des Mittelmeers unterscheiden. Dies ist der erste Bericht über eine solche räumliche Fragmentierung bei einer planktonischen Dinophytenart. Die beiden Namen K. foliaceum und K. triquetrum werden durch Epitypisierung taxonomisch geklärt, wobei K. triquetrum Vorrang vor seinem Synonym K. foliaceum hat. Unsere Studie unterstreicht die Notwendigkeit einer stabilen Taxonomie für zentrale Fragen der Evolutionsbiologie.

Die Photosynthese ist ein grundlegender Prozess, der die lebende Welt, wie wir sie kennen, im Wesentlichen prägt. Es wird angenommen, dass die Entstehung und Etablierung von Chloroplasten durch die enge Interaktion zunächst einzelner Zellen während eines mehrstufigen Evolutionsprozesses erfolgt ist1,2. Die abgestufte Reihe aufeinanderfolgender Stadien umfasst räumlich regelmäßige Treffen von Partnern, Erkennung und gegenseitige Interaktion, eventuelle Phagozytose (oder andere Arten der Nahrungsaufnahme), Bewältigung des Immunsystems des Wirts, intrazelluläre Aufrechterhaltung und Interaktionen, Synchronisierung der Replikation und horizontalen Gentransfer3,4 ,5,6,7. Somit entspricht die Integration von Chloroplastenorganellen der fortschreitenden anfänglichen Abhängigkeit eines Endosymbionten von einer Wirtszelle auf struktureller, physiologischer, genomischer und organisatorischer Ebene8,9.

Ein Endosymbiont behält Gene für seine eigenen Proteine ​​und daher muss seine Biogenese nicht durch Proteinimport aus der Wirtszelle unterstützt werden10,11. Im Gegensatz dazu behält eine Organelle nur einen kleinen Teil ihres ursprünglichen Gensatzes und alle anderen erforderlichen Gene wurden in den Zellkern des Wirts übertragen (endosymbiotischer Gentransfer). Das vermutlich einmalige Ereignis der primären Endosymbiose bei den Archaeplastida12,13 geht auf das Proterozoikum zurück14,15,16 und hat zu einer hocheffizienten Maschinerie der Kohlenstofffixierung als Energiequelle geführt. Es wird davon ausgegangen, dass sekundäre und tertiäre Endosymbiose-Ereignisse mehrere Male unabhängig voneinander stattgefunden haben4,9,17,18. Heute umfassen sie viele verschiedene Ebenen der Endosymbionten- und Plastidenintegration in einer taxonomisch heterogenen Gruppe von Organismen wie Eugleniden, Braunalgen, Kokkolithen, Kieselalgen und Dinophyten.

Mehreren phototrophen Mikroorganismen wie dem Cercozoan Paulinella19,20 und dem Ciliaten Mesodinium21,22 wurde große Aufmerksamkeit gewidmet, um die frühen Stadien der Chloroplastenbildung zu untersuchen. Darüber hinaus sind Dinophyten ein Hauptziel der Forschung zur Entstehung und Etablierung von Plastiden, da sie hinsichtlich der Photosynthese und der beteiligten Partner äußerst vielfältig sind7,23,24. Die meisten photosynthetisch aktiven Dinophyten haben ein Peridinin-pigmentiertes Plastid, das von einer Rotalge stammt (basierend auf sekundärer Endosymbiose), das in einigen Abstammungslinien durch andere Arten von Plastiden ersetzt wurde. Dazu gehören Lepidodinium mit einem unabhängigen sekundären Endosymbionten pedinophytischen Ursprungs25, Brachydiniaceae mit Fucoxanthin-pigmentierten Plastiden als Ergebnis einer tertiären Endosymbiose26,27 und einige gymnodinioide Dinophyten, die Kleptoplastidie durchführen28,29.

Eine weitere außergewöhnliche Gruppe von Dinophyten sind die Kryptoperidiniaceae, die einen tertiären Endosymbionten beherbergen, der von einer Kieselalge stammt7,30,31,32. Sie haben einen einzigartigen und morphologisch konservierten Typ eines Augenflecks33,34, der möglicherweise vom ursprünglichen Peridinin-Chloroplasten23,35,36,37 abgeleitet ist. Eine nahezu intakte Diatomeen-Ultrastruktur mit unbedeutender Genomreduktion38,39 (mit Ausnahme des völligen Verlusts der Frustule) und das Fehlen einer Co-Phylogenie zwischen Wirten und Endosymbionten40,41 sprechen für wiederholte und geologisch junge, wenn nicht erst kürzlich erfolgte Ereignisse des Kieselalgenfangs. Das Evolutionsszenario wird auch durch die Existenz der Kleptoplastie bei Durinskia capensis42 bestätigt.

Kryptoperidiniaceae umfassen etwa 20 Arten von Blixaea, Dinothrix, Durinskia, Kryptoperidinium und Unruhdinium, die sowohl in Meeres- als auch in Süßwasserumgebungen vorkommen32,43,44,45. Sie gehören zu den Peridiniales und können zusammen mit Blastodiniaceae, Ensiculiferaceae und Zooxanthellaceae eine Gruppe mit fünf cingulären Platten bilden (gegenüber sechs Platten, die bei peridinialen Dinophyten vorherrschen), aber die statistische Unterstützung für die Gruppe in der molekularen Phylogenetik ist immer noch gering. Innerhalb dieser Gruppe sind Kryptoperidiniaceae die einzigen Dinophyten, die nicht mehr als zwei Interkalarplatten vorfinden (gegenüber drei solcher Platten in vielen peridinialen Resten), die möglicherweise apomorph sind. Es sind keine Fossilien von Kryptoperidiniaceae bekannt, aber Ursprung und frühe Diversifizierung wurden auf die Kreidezeit datiert41,48,49, was auf ein relativ hohes Alter der Gruppe hinweist. Dieses geschätzte Alter liegt weit über dem der ältesten Diatomeenfossilien, die als Verwandte der noch existierenden Endosymbionten gelten50,51.

Unter den marinen Dinotomen ist Kryptoperidinium die am besten untersuchte und am weitesten verbreitete Gruppe und bildet weltweit in Küstengebieten dichte Blüten43,52,53,54. Es wurde aus der Ostsee, dem Mittelmeer, dem Schwarzen Meer, dem Kaspischen Meer, der Nordsee, dem Atlantischen Ozean, dem Indischen Ozean (mit dem Persischen Golf) und dem Pazifischen Ozean, einschließlich der Meere um Australien52, gemeldet. 54,55,56. Die Algen wurden detailliert hinsichtlich ihrer Lebensgeschichte53,57, ihres Verhaltens58, ihrer Ultrastruktur23,35,57, ihrer Verbindungen59 und ihrer Pigmentprofile52,60 untersucht.

Kryptoperidinium gilt derzeit als monotypisch, es gibt jedoch abweichende Berichte darüber, dass die Thekalplattenformel entweder aus drei53 oder vier apikalen Platten43,52,54 besteht, und die Anzahl der cingulären Platten (dh vier oder fünf) ist ebenfalls unklar. Darüber hinaus wurde der Name der Art in der Vergangenheit verwechselt61. Lange Zeit wurde der Name Kryptoperidinium foliaceum55,62 verwendet, heute gilt dieser jedoch als jüngeres heterotypisches Synonym von Kryptoperidinium triquetrum63,64. Bemerkenswerterweise wurden beide Taxa aus der Ostsee vor Wismar beschrieben, ihre taxonomische Identität bleibt jedoch unklar, bis neu gesammeltes Material aus der Typuslokalität mit einer Reihe moderner Techniken untersucht wurde (dh das entscheidende Thema der vorliegenden Studie). Kryptoperidinium beherbergt als Endosymbionten verschiedene bakterielle Kieselalgen, die meist mit frei lebenden Nitzschia-Arten verwandt sind40,41,65.

In dieser Studie werden die taxonomischen Identitäten zweier ikonischer Namen von Dinophyten, K. foliaceum und K. triquetrum, geklärt und das Thekalplattenmuster der Art aus mehreren Stämmen unterschiedlicher geografischer Herkunft abgeleitet. Umfangreiche rRNA-Sequenzen werden nicht nur von den Wirten, sondern auch von den Endosymbionten bereitgestellt. Die Endosymbiontensequenzen werden mithilfe verketteter Sequenzen von Diatomeen in eine Datenmatrix eingebettet66. Das Fehlen einer Co-Phylogenie zwischen den Endosymbionten und ihren Wirten wird gezeigt, was ein evolutionäres Szenario einer fortlaufenden, wiederholten, aber gruppenspezifischen Aufnahme von Kieselalgen begünstigt. Eine einzelne Dinotom-Art kann eine Vielzahl von Endosymbionten mit biogeografischen Korrelationen beherbergen, und unsere Ergebnisse können die funktionelle Forschung zum Aufstieg und zur Etablierung von Chloroplasten im Allgemeinen anregen.

Alle hier untersuchten Kryptoperidinium-Stämme (Tabelle 1) waren morphologisch nicht unterscheidbar. Zur taxonomischen Klärung wurde jeweils ein Stamm aus den beiden Probenahmestellen in Wismar ausgewählt. Konkret wurde einer der 7 Stämme vom Pier Wendorf vor Wismar (W1-E4, hinterlegt bei der Zentralen Sammlung von Algenkulturen, CCAC 9297B) für die Epitypisierung von K. foliaceum und einer der 7 Stämme vom Yachthafen Wismar (W4-A6) ausgewählt , hinterlegt bei der Central Collection of Algal Cultures, CCAC 9296B) zur Epitypisierung von K. triquetrum. Der Stamm W4-A6 wird im Detail beschrieben und dargestellt, und entsprechende Mikroaufnahmen anderer ausgewählter Stämme (einschließlich Stämme aus Finnland und Spanien) werden in den Zusatzinformationen präsentiert (Abb. S1–S17, Tabelle S1).

Bewegliche Zellen waren vorherrschend (Abb. 1, 2) und hatten ein Querflagellum (Abb. 2E) und ein Längsflagellum, das ungefähr so ​​lang wie die Zelle war (Abb. 1K, L). Zellen schwammen mit schnellen Drehungen in schmalen spiralförmigen Bahnen dem Licht entgegen, sodass sie sich in Kulturflaschen unter mikroskopischer Beleuchtung normalerweise auf der dem Licht zugewandten Seite zu dichten Aggregaten zusammenschlossen (Video SV01). Exponentiell wachsende Zellen hatten eine intensive orange-braune Farbe (Abb. 1, 2). Die Größe beweglicher Zellen variierte stark und die Zelllänge lag kontinuierlich zwischen 15 und 50 µm (Abb. 1K-P).

Kryptoperidinium triquetrum, Stamm W4-A6. LM lebender Zellen (A‒P). (A‒E) Dieselbe Zelle in der ventralen (A), ventral-lateralen (B,C), lateralen (D) und antapischen Ansicht (E). (F‒J) Eine weitere Zelle in ventraler (F), ventral-lateraler (G), lateraler (H,I) und antapikaler Ansicht (J). (K‒P) Zellen unterschiedlicher Größe in ventraler Ansicht; Beachten Sie das rote Stigma (weißer Pfeil in (A)), die Ringfurche (weißer Pfeil in (F)) und das Längsflagellum (weiße Pfeile in (K,L)). Maßstabsbalken = 10 µm.

Kryptoperidinium triquetrum, Stamm W4-A6. LM lebender Zellen (A‒G) oder Formaldehyd-fixierter Zellen (H,I). (A‒D) Dieselbe Zelle in ventraler Ansicht in verschiedenen Fokusebenen. Beachten Sie das rote Stigma in (B,C), den Sulkaltrichter (weißer Pfeil in (C)) und den Dinophytenkern (n) in (D). (E) Zelle in ventraler Seitenansicht; Beachten Sie das gewellte Querflagellum im Cingulum (weißer Pfeil). (F) Zelle in Seitenansicht. (G) Detailansicht des Stigmas; Beachten Sie, dass die Zelle zusammengedrückt wurde, was zu einer leichten Verformung des vorderen hakenförmigen Vorsprungs führte. (H,I) Verschiedene mit DAPI gefärbte und mit Epifluoreszenz und UV-Anregung betrachtete Zellen; Beachten Sie den unregelmäßig geformten Diatomeenkern (links) und den Dinophytenkern mit kondensierten Chromosomen (rechts). Maßstabsbalken = 10 µm.

Bewegliche Zellen waren länger als breit, mit einem Längen-/Breitenverhältnis von etwa 1,1. In der Rückenansicht waren ihre Umrisse leicht unterschiedlich, mit einem asymmetrisch abgerundeten bis spitzen Episom und einem eher symmetrischen und abgerundeten Hyposom (Abb. 1N–P, 2A–D). Sie hatten eine starke dorsoventrale Kompression mit konvexen dorsalen und konkaven ventralen Oberflächen (Abb. 1B – D, G – I, 2E, F). Die linken und rechten Seiten waren leicht um die Längsachse abgewinkelt, sodass die Zellen in der Seitenansicht einen dreieckigen Umriss hatten, wobei die Breite etwa 40 % der Zelllänge ausmachte (Abb. 1D, H, I, 2F). Das Cingulum war schmal (ca. 3 µm hoch), ausgehöhlt und fast median oder leicht submedian positioniert (Abb. 1F), sodass das Episom – wenn überhaupt – nur geringfügig größer als das Hyposom war. Im Gegenuhrzeigersinn endete die Ringfurche deutlich vor ihrem Beginn (Abb. 1F, 2A) und bei vielen Beobachtungen lebender Zellen konnte keine Verschiebung festgestellt werden. Im Sulkalbereich direkt unterhalb des Cingulums befand sich ein schmaler und abgedeckter Trichter (Pfeil in Abb. 2C) für das Längsflagellum.

In peripherer Position war eine große Anzahl eiförmiger oder länglicher kleiner Chloroplasten (ca. 3–5 µm lang) vorhanden (Abb. 2A–E). Die lichtmikroskopische Beobachtung lebender Zellen ergab ein großes, eiförmiges Dinokaryon, das sich auf der linken lateralen Seite der Zelle in der Cingularebene befand (Abb. 2D), das aufgrund der undurchsichtigen, dicht gepackten Chloroplasten häufig schwer zu beobachten war. Die Kernfärbung mit DAPI (Abb. 2H, I) zeigte deutlich das Vorhandensein von zwei Kernen, nämlich dem großen Dinophytenkern mit kondensierten Chromosomen und dem Endosymbiontenkern. Letzteres hatte eine sehr unregelmäßige Form, war schwächer gefärbt und es waren keine Chromosomen erkennbar. Im zentralen Sulcusbereich direkt unterhalb des Cingulums befand sich ein auffälliger Augenfleck von intensiver roter Farbe (Abb. 1A, F, K–P, 2B, G). Der Augenfleck erstreckte sich bis in das Hyposom und hatte eine charakteristische rechteckige oder trapezförmige Form mit einem leicht spitzen hinteren Teil und einem hakenförmigen vorderen Vorsprung.

In wachsenden Stämmen waren sich teilende und vor der Teilung befindliche Zellen leicht als unbewegliche und kugelförmige kokkoide Stadien am Boden der Kultivierungsgefäße zu unterscheiden (Abb. 3A, B). Aus diesen Teilungsstadien gingen zwei oder vier Tochterzellen hervor und hinterließen eine dünne, hyaline Hülle (Abb. 3C, D). Mehrfach wurde auch die Bildung von 8 Tochterzellen beobachtet (Abb. 3E‒H, Video SV01). In der stationären Phase war die Anzahl der Chloroplasten reduziert und die Zellen waren oft dicht mit kleinen Stärkekörnern gefüllt (Abb. 3I). Darüber hinaus sammelten Zellen in der stationären Wachstumsphase zahlreiche rötliche Kügelchen in ihrem Zentrum an (Abb. 3J, K) und bildeten schließlich große Ansammlungen kokkoider Zellen, ohne Anzeichen einer weiteren Zellteilung (Abb. 3L, M).

Kryptoperidinium triquetrum, Stamm W4-A6. LM lebender Zellen (A‒M). (A) Kokkoid-Teilungsstadien, die sich am Boden der Kulturflasche angesammelt haben. (B) Zwei Sporozysten im zweizelligen (oben) oder vierzelligen Stadium (unten). (C) Zweizellige Sporozyste beim Schlüpfen. (D) Vierzellige Sporozyste (rechts) und vierzellige Sporozyste beim Schlüpfen (links; beachten Sie die hyaline Hülle). (E‒H) Einzelbilder einer achtzelligen Sporozyste beim Schlüpfen. (I‒K) Bewegliche Zellen in der stationären Phase. (I) Zelle dicht gefüllt mit kleinen Stärkekörnern. (J,K) Zellen mit rötlichen Kügelchen und reduzierten Chloroplasten. (L,M) Kokkoidzellen, die sich während der stationären Phase am Boden des Kulturkolbens ansammeln. Maßstabsbalken = 10 µm.

Der Theka war in lebenden Zellen schwach sichtbar (Abb. 1, 2), aber das Plattenmuster konnte mit Epifluoreszenzmikroskopie nach Zellulosefärbung aufgeklärt werden (Abb. 4). Dies wurde durch REM-Analysen bestätigt und ergänzt (Abb. 5, 6). Die Thekalplatten waren glatt, aber dicht mit kleinen Poren verziert, die größtenteils über die ventralen Platten verstreut waren (Abb. 4A, B), obwohl sie auf einigen dorsalen Platten der Epitheca oft deutlich in Reihen angeordnet waren (Abb. 4E). Das Plattenmuster wurde als po, X, 4′, 2a, 7′′, 5C, 7S, 5′′′, 2′′′′ identifiziert und ist schematisch in Abb. 7 dargestellt.

Kryptoperidinium triquetrum, Stamm W4-A6. LM von Lugol-fixierten Zellen, gefärbt mit Solophenylflavin und betrachtet mit Epifluoreszenz und Anregung mit grünem Licht. (A,B) Zellen in ventraler Ansicht. (C) Zelle in ventraler rechtslateraler Ansicht. (D‒F) Zellen in dorsaler Ansicht. (G,H) Detailansicht der Epithekalplatten in apikaler Ansicht. (I) Detaillierte Ansicht des Sulkalbereichs mit Sulkalplatten. Plattenbeschriftungen nach dem Kofoidean-System, modifiziert durch Beschriftung eines vorderen Teils (1′ a) und eines hinteren Teils (1′ p) der ersten apikalen Platte. Etiketten der Sulkalplatte: sa vordere Sulkalplatte; sd rechte Sulcusplatte, sma vordere mediane Sulcusplatte, smp posteriore mediane Sulcusplatte, sp hintere Sulcusplatte, ssa vordere linke Sulcusplatte, ssp hintere linke Sulcusplatte. Maßstabsbalken = 10 µm.

Kryptoperidinium triquetrum, Stamm W4-A6. SEM von Thecate-Zellen. (A) Zelle in ventraler Ansicht. (B) Epitheca in ventraler Ansicht. (C) Detailansicht des apikalen Porenkomplexes und der apikalen Platten. (D) Detailansicht der schmalen letzten Precingularplatte 7''. (E) Epitheca in dorsaler Ansicht. (F) Dorsalansicht der hypothetischen und cingulären Platten. Plattenbeschriftungen nach dem Kofoidean-System, modifiziert durch Beschriftung eines vorderen Teils (1′ a) und eines hinteren Teils (1′ p) der ersten apikalen Platte. Maßstabsbalken = 5 µm (A,B,D‒F) oder 2 µm (C).

Kryptoperidinium triquetrum, Stamm W4-A6. SEM von Thecate-Zellen. (A‒G) Detailansicht des Sulkalbereichs. Plattenbeschriftungen nach dem Kofoidean-System, modifiziert durch Beschriftung eines vorderen Teils (1′ a) und eines hinteren Teils (1′ p) der ersten apikalen Platte. Etiketten der Sulkalplatte: SD rechte Sulkalplatte, SMA vordere mittlere Sulkalplatte, smp hintere mittlere Sulkalplatte, sp hintere Sulkalplatte, ssa vordere linke Sulkalplatte, ssp hintere linke Sulkalplatte. Maßstabsbalken = 2 µm.

Schematische Strichzeichnungen des Kryptoperidinium triquetrum-Plattenmusters. (A) Ventrale Ansicht. (B) Rückenansicht. (C) Epithekalplatten in apikaler Ansicht. (D) Hypothetische Platten in antapischer Ansicht. (E,F) Sulkalplatten in ungestörter Konformation (E) und Detailansicht der kleinen zentralen Sulkalplatten, wenn der Flagellenkanal künstlich geöffnet ist (F).

An der Spitze der Epitheka befand sich eine schlanke und längliche Porenplatte mit einer schmalen apikalen Porenöffnung (Abb. 4A, B, E, H, 5A–C, E). Ventral der Porenplatte befand sich eine kleine X-Platte (Kanalplatte), die rechteckig und länger als breit war (Abb. 4A, B, G, H, 5B, C). Hinter der X-Platte befand sich eine große Platte, die den größten Teil der linken ventralen Epitheka bedeckte und eine charakteristische Krümmung in Richtung der vorne angrenzenden Platte aufwies. Beide Platten entsprachen der Platte 1′, die in einen vorderen Teil (hier mit 1′ a bezeichnet) und einen hinteren Teil (hier mit 1′ p bezeichnet) unterteilt war. Platte 1′a grenzte an die X-Platte, aber nicht an die Porenplatte. Platte 1′ p stand in Kontakt mit beiden terminalen Cingularplatten C1 und C5 und beiden terminalen Precingularplatten 1′′ und 7′′ (Abb. 4A, I). Platte 2′ befand sich auf der ventralen Seite und hatte eine sehr schmale Verbindungsnaht mit der Porenplatte (Abb. 4H, 5B, C). Platte 3′ war die kleinste apikale Platte und Platte 4′ befand sich auf der rechten Seite der Zelle. Die beiden vorderen Interkalarplatten befanden sich dorsal und grenzten an sechs weitere Epithekalplatten. Platte 2a befand sich in der Mitte des Rückens und war etwas größer als Platte 1a (Abb. 4D, E, 5E). Innerhalb der Precingulärplattenserie hatten die Platten 1'' bis 5'' eine ähnliche Höhe, aber die rechte Seitenplatte 6'' war höher als die anderen (Abb. 4A, B, D, E). Platte 7'' war auffällig L- oder stiefelförmig mit einem schmalen oberen Teil und einer breiteren Basis, die an C5 angrenzte. Diese Platte erschien unter Fluoreszenzlicht gefärbter Proben immer sehr hell (Abb. 4A‒C), aber die REM-Aufnahme zeigte keinen offensichtlichen Unterschied in der Plattendicke oder Oberflächenstruktur (Abb. 5B,D).

Die cinguläre Furche war diskontinuierlich und ventral durch Platte 1′ p getrennt (Abb. 4A, B, I). Die Platten C1 und C2 hatten eine ähnliche Größe und waren kleiner als die übrigen Cingularplatten (Abb. 4A–F). Die Naht zwischen den Platten C2 und C3 befand sich seitlich und war daher oft schwer zu beobachten. In der Hypotheca (Abb. 4A–F) befand sich Platte 3''’ in dorsaler Position und grenzte an beide Antapicalplatten (Abb. 4D), die eine vergleichbare Größe hatten (Abb. 4A, B, D). Der Sulkalbereich wurde von zwei großen Platten dominiert, der rechten und der hinteren Sulkalplatte sd bzw. sp (Abb. 4A, B). Die Platte sd war ungefähr rechteckig und grenzte hinter der rechten Seite an die große und asymmetrische Platte sp. Die linke Vorderseite der Platte sp war dreieckig und teilte sich eine breite Naht mit Platte 1'' (Abb. 4A, B). Die kleinen Platten im zentralen Sulcusbereich waren mit LM schwer zu erkennen, aber zwei zungenförmige Platten (eine hintere linke Sulcusplatte: ssp und eine vordere linke Sulcusplatte: ssa) waren deutlich sichtbar. Vor der Platte ssa befand sich eine kleine und nach hinten gekrümmte vordere Sulcusplatte sa, die die Platten C1 und 1′ p berührte (Abb. 4I). Auf der linken Seite der großen rechten Sulcusplatte sd befand sich ein verlängertes SMA der vorderen mittleren Sulcusplatte, das immer hell gefärbt war (Abb. 4A, B, I).

Mittels REM (Abb. 5, 6) wurde die Porengröße auf einen Durchmesser von 0,15–0,20 µm geschätzt. Einige Platten waren durchgehend porenfrei, nämlich die Porenplatte, die X-Platte (Abb. 5C) und alle kleinen zentralen Sulkalplatten (Abb. 6). Unterhalb des Cingulums mit seinen fünf Cingulumplatten befand sich eine dichte Porenreihe auf Postcingularplatten (Abb. 5F). Darüber hinaus ermöglichte die REM detaillierte Beobachtungen der Anzahl und Anordnung der kleinen Platten im zentralen Sulcus (Abb. 6). In einer vermutlich ungestörten Anordnung befanden sich die Platten sd und 1'''' in unmittelbarer Nähe hinter der Flagellenporenregion und bildeten einen schmalen, geschlossenen Kanal für das Längsflagellum (Pfeil in Abb. 2C, 6A, B). Verschiedene SEM-Ansichten künstlich geöffneter Sulcusbereiche (Abb. 6C‒G) zeigten, dass diese Verbindung der Platten sd und 1''‘ tatsächlich durch zwei nach innen gerichtete kleine Platten hergestellt wurde, nämlich durch eine vordere mediane Sulcusplatte sma on die rechte Seite der Zelle und eine vordere linke Sulkalplatte ssa auf der linken Seite der Zelle. Beide Platten hatten teilweise eine raue Oberfläche, als wären beide Platten zusammengeklebt worden. Das Platten-Sma (auf der rechten Seite der Sulcusfurche der Zelle) hatte eine charakteristische löffelartige Form (Abb. 6D, E, G). Ausnahmsweise wurde diese Platte künstlich von Platte sd getrennt und war auf der linken Seite immer noch eng mit Platte ssa verbunden (Abb. 6D). Im zentralen Sulcusbereich war die größere und zungenartige hintere linke Sulcusplatte ssp sichtbar. Zwischen den Platten ssp und sma befand sich eine weitere kleine und schmale Sulkalplatte, nämlich die hintere mediane Sulkalplatte smp, die im LM nicht deutlich sichtbar war (Abb. 4I). Andererseits war die kleine vordere Sulkalplatte sa (vor dem Flagellenporenbereich) in LM deutlich sichtbar (Abb. 4A, B, I), ging jedoch verloren oder konnte in REM-Präparationen nicht deutlich beobachtet werden (Abb. 6A, B).

Die SSU + ITS + LSU-Anordnung der Dinophyten war 1821 + 828 + 2998 bp lang und bestand aus 457 + 539 + 716 sparsamen Informationsstellen (30 %, Mittelwert 16,78 pro terminalem Taxon) und 2758 unterschiedlichen RAxML-Ausrichtungsmustern. Abbildung 8 (ergänzende Abbildung 8) zeigt den ML-Baum mit der besten Bewertung (− ln = 52.477,03), wobei die Mehrheit der Knoten eine hohe, wenn nicht sogar maximale Unterstützung aufweist. Die Kryptoperidiniaceae waren monophyletisch (98LBS, 1.00BPP) und umfassten Durinskia (95LBS, 1.00BPP), Blixaea (Einzelakzession), Unruhdinium (100LBS, 1.00BPP), Dinothrix (100LBS, 1.00BPP) und Kryptoperidinium (58LBS). Letztere trennten sich in zwei Kladen, nämlich Kryptoperidinium I, das alle Stämme der vorliegenden Studie enthielt und K. triquetrum (100LBS, 1,00 BPP) zugeordnet wurde, und Kryptoperidinium II (100LBS, 1,00 BPP; bestimmt als Kryptoperidinium sp.). Innerhalb von Kryptoperidinium I war die Variabilität der ITS-Sequenz gering, aber die VGO-Stämme unterschieden sich von den anderen verfügbaren Sequenzen in vier ITS-Positionen (plus zwei Positionen in der hypervariablen Region der LSU).

Ein molekularer Referenzbaum, der Hauptgruppen von Peridiniales erkennt (erstellt mit Adobe Illustrator© CS6; https://www.adobe.com/de/products/illustrator.html). Maximum-Likelihood-Baum (ML-Baum) von 101 systematisch repräsentativen peridinialen Sequenzen mit Schwerpunkt auf Kryptoperidiniaceae (mit Informationen zur Stammnummer), abgeleitet aus einem rRNA-Nukleotid-Alignment (1712 sparsam-informative Positionen). Die Zahlen auf den Zweigen sind ML-Bootstrap-Wahrscheinlichkeiten (oben) und Bayes'sche Wahrscheinlichkeiten (unten) für die Cluster (Sternchen geben maximale Unterstützungswerte an, Werte unter 50 bzw. 0,90 werden nicht angezeigt). Dinophyten, die 6 (statt 7) Präcingularplatten aufweisen, werden durch graue Kästchen hervorgehoben. Evolutionäre Transformationen von sechs auf fünf Cingularplatten und von drei auf zwei Interkalarplatten werden durch Blitzsymbole angezeigt. Bla Blastodiniaceae, Cal †Calciodinelloideae, Ens Ensiculiferaceae, Het Heterocapsaceae, Per Peridiniaceae, Pop Peridiniopsidaceae, Protoper Protoperidiniaceae, Tho Thoracosphaeroideae, Zoo Zooxanthellaceae.

Die SSU + ITS + LSU + psbA + rbcL + pcbC-Anordnung der Diatomeen war 1892 + 1221 + 3356 + 1005 + 1620 + 1377 bp lang und bestand aus 545 + 797 + 494 + 219 + 603 + 459 sparsam-informativen Stellen (30 %, Mittelwert von 8,73 pro terminalem Taxon) und 5417 unterschiedliche RAxML-Ausrichtungsmuster. Topologische Inkonsistenzen zwischen Kern- und Plastidenorten waren selten und – falls vorhanden – auf interne Verzweigungen beispielsweise von Chaetoceros, Cylindrotheca und Pseudo-nitzschia zurückzuführen. Abbildung 9 (ergänzende Abbildung 9) zeigt den ML-Baum mit der besten Bewertung (− ln = 140.379,69), wobei viele Knoten eine hohe, wenn nicht sogar maximale statistische Unterstützung aufweisen. Obwohl einige tiefere Knoten nur eine geringe Unterstützung aufwiesen, waren Bacillariaceae (84LBS, 1.00BPP) monophyletisch im Vergleich zu den aufeinanderfolgenden nahen Verwandten „Amphora“ (84LBS, 1.00BPP), Naviculales (97LBS, 1.00BPP), Eunotia (100LBS, 1.00BPP). und Chaetoceros (100LBS, 1,00BPP). Dinophyten-Endosymbionten stellten keine monophyletische Gruppe dar, wobei die von Blixaea mit Chaetoceros tenuissimus (100LBS) nisteten und die von Dinothrix, Durinskia und Kryptoperidinium in einem polyphyletischen Muster über den Baum verstreut waren.

Ein molekularer Referenzbaum, der Hauptgruppen von Bacillariaceae erkennt (erstellt mit Adobe Illustrator© CS6; https://www.adobe.com/de/products/illustrator.html). Maximum-Likelihood-Baum (ML) von 317 Bacillariaceen-Sequenzen (mit Stammnummer und Informationen zur GenBank-Zugangsnummer, Fremdgruppenzugänge sind grau schattiert), abgeleitet aus einem Alignment, das Sequenzen des rRNA-Operons, psbA, rbcL und psbC (3117 sparsam-informative Positionen) umfasst. . Die Clade-Bezeichnung folgt früheren Arbeiten66. Die Zahlen auf den Zweigen sind ML-Bootstrap-Wahrscheinlichkeiten (oben) und Bayes'sche Wahrscheinlichkeiten (unten) für die Cluster (Sternchen geben maximale Unterstützungswerte an, Werte unter 50 bzw. 0,90 werden nicht angezeigt). Beachten Sie, dass Endosymbionten von Kryptoperidiniaceae (hervorgehoben durch rote Schrift) in einem stark polyphyletischen Muster über den Baum verstreut sind; Akzessionen, die Kryptoperidinium zugeordnet sind, werden durch rosa Pfeile angezeigt. Süßwasserakzessionen werden durch grüne Zweige hervorgehoben.

In der Ostsee gesammelte Endosymbionten-ITS-Sequenzen waren untereinander identisch, jedoch mit zwei Ausnahmen (d. h. W4-A6, W4-F1, aus der Wismarer Marina), die sich durch eine einzigartige 5-bp-Insertion von den anderen unterschieden. Im Stammbaum waren Endosymbionten von K. triquetrum in Klade 6B (51LBS) mit anderen Dinophyten-Endosymbionten verschachtelt, bestanden jedoch aus zwei Kladen, die nur entfernt miteinander verwandt waren: Akzessionen aus der Ostsee bildeten eine Gruppe (91LBS, 1,00BPP). ) mit frei lebenden Arten, die als „Nitzschia“ lembiformis, „Nitzschia“ pusilla und „Nitzschia“ Thermalis bestimmt sind; Akzessionen aus dem Atlantischen Ozean und dem Mittelmeer umfassten eine Klade (97 Pfund, 1,00 BPP) mit überwiegend Süßwassertaxa, einschließlich „Nitzschia“ draveillensis. Die letztere Gruppe zeigte eine enge Beziehung (96LBS, 1,00 BPP) zu Sequenzen, die aus Endosymbionten von Durinskia capensis (100LBS, 1,00 BPP) gewonnen wurden. Bemerkenswert ist, dass die ITS-Sequenz des Stammes GeoB 459 nahezu identisch (> 99 % Ähnlichkeit) mit einer ITS-Sequenz (AY574381) war, die aus freilebenden „Nitzschia“-Pusillas (89LBS, .91BPP) stammte.

Die Etablierung permanenter Chloroplastenorganellen in eukaryotischen Zellen von ehemals frei lebenden Kooperationspartnern ist ein mehrstufiger Prozess der Evolution3,5,6. Bei Archaeplastida hat das primäre Endosymbioseereignis zu einer gegenseitigen Abhängigkeit der Partner geführt, die absolut ist67 – weder die Chloroplasten noch die Wirtszellen sind unter natürlichen Bedingungen in der Lage, ohne einander zu überleben68. Auch die Replikation ist synchronisiert und es fand ein umfangreicher Austausch von genetischem Material zwischen den Kompartimenten Zellkern und Plastid statt69. Auf den Ebenen der sekundären und tertiären Endosymbiose sind Ausmaß und Reifegrad solcher Kooperationen sehr unterschiedlich: Einige Arten und Artengruppen haben bereits eine ähnliche Abhängigkeit entwickelt wie bei Algen mit primärer Endosymbiose (z. B. Kryptophyten70), andere stehen noch am Anfang so ein Fortschritt7.

Der vorliegende Fall von Kryptoperidinium als integraler Bestandteil der Dinotome stellt sicherlich ein frühes Stadium der Chloroplastenbildung dar, und einige der mehreren Schritte können in eine Abfolge evolutionärer Ereignisse gebracht werden: Die Replikation zwischen Wirten und Diatomeen scheint bereits synchronisiert zu sein53,71,72, aber Die nahezu intakte Zellanatomie der Endosymbionten bleibt erhalten23,35,39,57 und die Genomreduktion ist immer noch unbedeutend27,73,74,75. Dennoch wurde vermutet, dass die Endosymbionten von Kryptoperidiniaceae dauerhaft beheimatet sind und nach einem einzigen, alten Verschlingungsereignis vertikal vererbt werden65,76,77. Wenn die Chloroplasten vertikal vererbt werden, würden Endosymbionten eine monophyletische Gruppe in den Bäumen bilden, die aus molekularen Sequenzdaten abgeleitet wurde (wie Chloroplasten, die in Cyanobakterien nisten12,13,15). Allerdings widerlegen die phylogenetischen Ergebnisse diese Hypothese eindeutig, und das Gegenteil ist der Fall: Die Endosymbionten sind über den Baum verstreut, und die meisten von ihnen haben nächste Verwandte nicht unter anderen Endosymbionten, sondern unter frei lebenden Diatomeen7,41. Diese Schlussfolgerung bezieht sich nicht nur auf Artengruppen, sondern sogar auf einzelne Arten wie K. triquetrum, bei denen es im Bacillariacea-Baum zwei verschiedene und nur entfernt verwandte Gruppen von Endosymbionten gibt.

Das Vorhandensein verschiedener Diatomeen in derselben Wirtsart weist darauf hin, dass die tertiäre Endosymbiose bei Kryptoperidiniaceae noch kein stabiles System ist, und es stellt sich die Frage, ob die Endosymbiose vollständig obligat ist (oder ob einige Individuen möglicherweise vollständig heterotroph überleben können, da ihnen kein Endosymbiont fehlt). Jüngste Arbeiten zu Durinskia zeigen jedoch, dass die Etablierung von Endosymbionten sogar auf Artenebene unterschiedliche Evolutionsstadien widerspiegeln kann42. Eine Art, nämlich Duriskia capensis, behält neu phagozytierte Kieselalgen nur zwei Monate lang, während andere Arten in der Lage sind, Kieselalgen über unbestimmte Zeiträume zu behalten. Kryptoperidinium zugeordnete Stämme haben ihren Endosymbionten mehr als 30 Jahre lang kultiviert78. Dennoch wurden Zellen von Kryptoperidiniaceae mit nur einem lichtmikroskopisch färbbaren Zellkern erwähnt36,52,64, solche Berichte sollten jedoch bei Kryptoperidinium mit Vorbehalt betrachtet werden (nicht zuletzt aufgrund der methodischen Herausforderungen). Alle hier untersuchten K. triquetrum-Stämme sind zweikernig und das Vorhandensein des Diatomeenkerns wird daher derzeit als unveränderliches Merkmal der Art angesehen.

Planktongemeinschaften können tatsächlich sowohl aus weit verbreiteten als auch aus weniger verbreiteten Arten bestehen und werden nach einer Kombination aus Ausbreitungspotenzial und ökologischer Selektion zusammengesetzt46,79,80,81. Bei einer Reihe planktonischer Dinophyten wie Alexandrium (Ostreopsidaceae) und Scrippsiella (Thoracosphaeraceae) zeigen ITS-Ribotypen eine globale Verteilung81,82. Benthische Dinophyten zeigen kein klares Signal, wobei ITS-Ribotypen von Coolia (Ostreopsidaceae) weltweit vorkommen83, wohingegen epiphytische Ostreopsis (auch Ostreopsidaceae) tatsächlich eine Korrelation zwischen molekularen Sequenzdaten und Verteilung zeigen, mit genetisch unterschiedlichen Populationen im Atlantik/Mittelmeer und im Indopazifik84 . In der Süßwasserumgebung kann es zu einer gewissen morphologischen Differenzierung innerhalb der Arten kommen, beispielsweise bei Peridinium volzii zwischen Exemplaren aus Europa und Ostasien85. In der vorliegenden Studie zeigt K. triquetrum tatsächlich eine räumliche Unterscheidung aufgrund mehrerer Ansammlungen, da die baltischen Stämme bei dieser Art andere Endosymbionten aufweisen als Stämme aus anderen Fundorten. Nach unserem besten Wissen ist dies der erste Bericht über eine solche räumliche Fragmentierung bei einer planktonischen Dinophytenart. Auch hier ist es erwähnenswert, dass die Endosymbionten von K. triquetrum keine monophyletische Gruppe darstellen, sondern engste Verwandte unter den freilebenden Diatomeen haben.

Das räumlich regelmäßige Treffen der potenziellen Partner ist eine der Voraussetzungen zu Beginn der Chloroplasten-Etablierung3,4,5,7. Die meisten Mitglieder der Bacillariaceae sind benthische Algen, die auf flachen Meeressedimenten leben (aber auch als Periphyton und Epiliton), während Dinotome wie K. triquetrum hauptsächlich planktonische Formen sind32,65. Wie genau ein planktonischer Dinophyt eine benthische Kieselalge fangen würde, bleibt eine Frage für zukünftige Forschung. Es wird derzeit noch darüber diskutiert, ob Endemismus ein wichtiges Phänomen bei benthischen Kieselalgen ist86,87,88 – wenn eingeschränkte Verteilungsmuster auftreten, dann würde das Vorhandensein verschiedener Partner in Wirten unterschiedlicher geografischer Herkunft die gegenwärtigen molekularen Bäume der Bacillariaceae mit den Endosymbionten erklären inbegriffen.

Kryptoperidiniaceae sind ein außergewöhnliches Modell für die Untersuchung der ersten Schritte der Organellenbildung, da die übermäßige Reduzierung der morphologischen und biochemischen Komponenten, die in anderen photosynthetischen Gruppen stattgefunden hat, noch nicht stattgefunden hat. Die Forschung beginnt jedoch erst, die komplexen Wechselwirkungen und wechselseitigen Prozesse zu verstehen, die zur Vielfalt der Photosynthese bei Eukaryoten geführt haben. Im Fall der Kryptoperidiniaceae leiden evolutionäre Schlussfolgerungen unter der schwach unterstützten Phylogenie der Endosymbionten, und es sind verbesserte DNA-Bäume der Kieselalgen erforderlich. Die Verkettung von Sequenzen66,89,90 wird immer noch nicht allgemein als Methode zur Erreichung dieses Ziels akzeptiert (ähnlich wie bei Dinophyten). Der vorliegende Versuch dieser Studie folgt diesem Weg (wie es auch bei Dinophyten getan wird46,91,92,93), obwohl die Ausrichtung noch sehr lückenhaft ist – diese Lücken müssen in zukünftigen Forschungen geschlossen werden. Um die hier gezeigten Ergebnisse von Kryptoperidinium überzeugend zu untermauern, sind mehrere Sammlungen und Stämme einer Art sowie eng verwandter Arten und Populationen sowohl in Bezug auf Wirte als auch Endosymbionten erforderlich.

Basierend auf den Beobachtungen mehrerer Stämme aus verschiedenen geografischen Regionen ist die Morphologie der Akzessionen, die Kryptoperidinium I zugeordnet werden, sehr konsistent, und wir sind zuversichtlich, dass die Abstammungslinie nur eine einzige Art umfasst (wobei K. foliaceum ein späteres heterotypisches Synonym von K. triquetrum ist). . Diese Schlussfolgerung ermöglicht eine kritische Bewertung der in der Literatur gefundenen morphologischen Inkonsistenzen. Bezüglich des thekalen Plattenmusters von Kryptoperidinium (Tabelle 2) besteht allgemeiner Konsens hinsichtlich der Anzahl der postcingulären (d. h. fünf) und antapikalen Platten (d. h. zwei) der Hypotheca (wie sie häufig bei Peridiniod-Dinophyten vorkommen), jedoch unterschiedlich Es wurden zahlreiche Epithekal-, Cingular- und Sulkalplatten angetroffen. Der Vergleich historischer Berichte wird jedoch erschwert, da phylogenetische Analysen auf die Existenz von zwei nur entfernt verwandten Kryptoperidinium-Kladen64 mit ähnlichem Aussehen hinweisen43,52,53,54. Leider fehlen den meisten früheren morphologischen Studien entsprechende Daten zur Molekülsequenz, und daher ist es schwierig, zwischen Beobachtungsfehlern und echten morphologischen Unterschieden zwischen evolutionär unterschiedlichen Kryptoperidinium-Kladen zu unterscheiden.

Das erste detaillierte thekalische Muster von Kryptoperidinium basiert auf Material, das in der deutschen Ostsee55 gesammelt wurde und wahrscheinlich K. triquetrum darstellt (da Kryptoperidinium II von dort bisher nicht nachgewiesen wurde). Allerdings unterscheidet sich eine der schematischen Zeichnungen einer apikalen Ansicht (später reproduziert97) deutlich von allen nachfolgenden Berichten, nämlich durch die symmetrische und schmale Platte 1′ mit zentraler ventraler Position. Diese Anordnung wurde selten gesehen55 und wenn ja, dann war diese „Rautenplatte“ größtenteils entweder mit Platte 2′ (Platte 1vap in E. Lindemanns Notation) oder mit dem, was als Platte 1′′ galt (1pr in E. Lindemanns Notation; beachten Sie das) verschmolzen E. Lindemann zählte die Platten im Uhrzeigersinn und unterschied sich somit von der üblichen kofoideschen Notation. Eine solche „Fusion“ in der Interpretation von E. Lindemann führt dann zu einer großen, asymmetrischen und leicht verschobenen ventralen Platte, die unserer Platte 1′ a entspricht. Eine symmetrische, zentrale, schmale Platte 1′ wurde in der vorliegenden Studie nie beobachtet und daher ist die Beobachtung55 mit Vorsicht zu genießen. Platten aus Kryptoperidinium sind dünn und schwer zu untersuchen, und es ist möglich, dass E. Lindemann künstlich gefurchte Platten, die das Vorhandensein einer zentralen, symmetrischen „Rautenplatte“ vortäuschen, fälschlicherweise als scheinbaren Hinweis auf die enge Verwandtschaft zwischen Kryptoperidinium und Peridiniumarten interpretierte. Auf jeden Fall ist die Anzahl der Epithekalplatten von E. Lindemann (ohne eine separate, schmale „Rautenplatte“) im Vergleich zu den vorliegenden (und anderen) Beobachtungen um 1 geringer, da er wahrscheinlich die schmale Platte 7'' (wie aus seiner abgeleitet) übersehen hat Zeichnungen).

Ein Jahr nach der Untersuchung durch E. Lindemann wurden drei apikale und sieben präcinguläre Platten gemeldet94. In diesem Fall wurde Platte 1′ (in der vorliegenden Interpretation) als Element der Präcingulärplattenreihe betrachtet, und das entsprechend divergente Plattenmuster mit (vier apikalen und) nur sechs Präcingulärplatten könnte aus der erneuten Vernachlässigung der schmalen Platte 7′′ resultieren. . Die (Fehl-)Interpretation einer apikalen Platte als einer präcingulären Platte hat Eingang in die Plattenformeln gefunden, die in der Originalliteratur94 und auch in wegweisenden taxonomischen Zusammenstellungen97,100,101,102,103 enthalten sind. Sie alle geben für K. triquetrum drei oder vier apikale Platten an und erwecken so den Eindruck einer intraspezifischen Variabilität hinsichtlich der Plattenanzahl der apikalen Serie. Für erhebliche Verwirrung sorgte auch der Bericht über sieben präcinguläre, aber nur drei apikale Platten in Zellen aus der Mündung des Rio de Vigo53. Dieser Baiona-Stamm ist leider verloren gegangen, aber ein anderer Stamm (VGO 1124), der aus derselben Blüte isoliert wurde (Isabel Bravo, pers. Mitteilung) sowie der Stamm VGO 556 aus der nahegelegenen Ulla-Mündung weisen deutlich das übliche Plattenmuster von K. triquetrum auf vier apikale Platten (Abb. S15, S16). Daher ist das Vorhandensein von drei apikalen Platten53 wahrscheinlich eine Fehlinterpretation, da es bei dieser komprimierten Art schwierig ist, seitliche Nähte zu erkennen.

Die gleiche Schwierigkeit bezieht sich auf die eindeutige Erkennung von seitlichen Nähten von Cingularplatten und erklärt daher wahrscheinlich den Bericht von sechs Cingularplatten102 oder von vier Cingularplatten für den Baiona-Stamm53. Allerdings sind im vorliegenden Material aus der Typuslokalität sowie in den spanischen Stämmen VGO 556 und VGO 1124 fünf Cingularplatten eindeutig identifiziert, sodass sie als korrekte und unveränderliche Nummer für K. triquetrum erscheinen. Diese Schlussfolgerung wird auch durch andere Studien43 bestätigt, in einem Fall sogar in Kombination mit molekularen Daten54, die mit den vorliegenden Sequenzen aus dem Typusmaterial übereinstimmen. Drei Stämme von Kryptoperidinium II können vier cinguläre Platten haben52. Es kann nicht ausgeschlossen werden, dass sich die beiden Kladen von Kryptoperidinium durch die Anzahl der cingulären Platten unterscheiden, dies muss jedoch durch zusätzliche Analysen der Plattenmuster bestätigt werden, insbesondere von Stämmen, die Kryptoperidinium II zugeordnet sind.

Bei den meisten Dinophytenarten sind Anzahl und Anordnung der Platten im Sulkalbereich besonders schwer zu ermitteln. Auf den ersten Blick scheint Kryptoperidinium leicht zu interpretieren, da es drei große Sulkalplatten aufweist, die im zentralen ventralen Bereich eine vertikale Reihe bilden95. Die vordere Platte ist unregelmäßig geformt und erstreckt sich teilweise bis in die Epitheka, und alle nachfolgenden Autoren folgten der Interpretation als Sulkalplatte55 (Tabelle 2). Die vorliegenden detaillierten Analysen der Sulkalplatten und der Vergleich der ventralen Plattenanordnung mit anderen Kryptoperidiniaceae ermöglichen eine alternative Interpretation dieses speziellen thekalen Elements, das üblicherweise als vordere Sulkalplatte bezeichnet wird (Abb. 10) (Ergänzende Abbildung 10). Insbesondere die ventrale Ansicht und die Sulkalplattenanordnung von Durinskia oculata32 machen eine schräge Spaltung einer ursprünglich symmetrischen Platte 1′ in einen vorderen (1′ a) und hinteren Teil (1′ p) für K. triquetrum plausibel (Abb. 10). Diese Interpretation wird durch den ungewöhnlich welligen Verlauf der vorgeschlagenen Spaltnaht gestützt. Darüber hinaus entspricht eine sehr kleine und hakenförmige Platte im zentralen Sulcusbereich, angrenzend an den Bereich, in dem die Flagellen austreten, in Form und Position wiederum der vorderen Sulcusplatte von D. oculata (Abb. 10). Diese Platte wird hier erstmals als vordere Sulkalplatte von Kryptoperidinium interpretiert und wurde bereits abgebildet, jedoch nicht beschriftet oder früher diskutiert (Abb. 2F 43, 6D 54). Unter Ausschluss der Platte 1′ p aus der Sulkalreihe ergibt die vorliegende detaillierte Analyse die Anzahl von sieben Sulkalplatten. Aufgrund der komplexen dreidimensionalen Struktur des Sulkalbereichs mit einem röhrenförmigen Element in der Mitte sind die kleinen Platten smp und sma jedoch hart lassen sich im LM nachweisen und sind nur im REM eindeutig identifizierbar.

Plattenmustervergleich von Durinskia oculata (A,C) und Kryptoperidinium triquetrum (B,D) ganzer Zellen in ventraler Ansicht (A,B) und im Sulkalbereich (C,D). (A,C) neu gezeichnet32. In (B) verdeckt ein grauer Balken die wellenförmige Naht, was darauf hinweist, dass beide Platten wahrscheinlich zu einer großen, symmetrischen ersten apikalen Platte gehören. Beachten Sie, dass die Beschriftung der kleinen Sulkalplatten in (C, D) unterschiedlich ist, da K. triquetrum zwei Sulkalplatten in mittlerer Position hat (Abb. 4I). Bei D. oculata fehlen sie entweder oder wurden noch nicht entdeckt (da sie möglicherweise hinter der großen Sd-Platte verborgen sind).

Kryptoperidinium triquetrum (Ehrenb.) Tillmann, Gottschling, Elbr., Kusber & Hoppenrath. Phyotaxa 391: 157. 2019, basionym: Glenodinium triquetrum Ehrenb., Ber. Bekanntm. Verh. Königl. Preuss. Akad. Wiss. Berlin 1840: 200. 1840. Heterocapsa triquetra (Ehrenb.) F. Stein, Der Organismus der Flagellaten nach eigenen Forschungen in systematischer Reihenfolge bearbeitet 3.2: 13. 1883.—Lectotype61: [unpubl. illustration] Baltic Sea, off Germany, Mecklenburg-Vorpommern, Wismar, 5 Sep 1840 [non-fossil]: Ch.G. Ehrenberg s.n., the lower of the two cells showing a flagellum present on drawing No. 674 (BHUPM!).—Epitype, designated here: [illustration: Fig. 2A‒D] Baltic Sea, off Germany, Mecklenburg-Vorpommern, Wismar (53° 54.57′ N, 11° 26.09′ E), 18 Sep 2019 [non-fossil]: U. Tillmann, M. Gottschling & A. Kremp [U. Tillmann] W4-A6.

Weitere Originalelemente: ein getrocknetes, montiertes Exemplar mehrerer nichtfossiler Individuen aus der Ostsee, vor Deutschland, Mecklenburg-Vorpommern, Wismar, ohne Datum [nichtfossil]: Ch.G. Ehrenberg sn (BHUPM Infusionsthierchen XCIX: 540099-6!104; indiziert als „Glenodinium triquetrum, Wismar, Hafen“).

 = Glenodinium foliaceum F.Stein, Der Organismus der Flagellaten nach eigenen Forschungen in systematischer Reihenfolge bearbeitet 3.2: pl. III 22‒26. 1883. Heterocapsa foliacea (F.Stein) Daday, nom. corr. (ICN Art. 23.5), Természetrajzi Füzetek 11: [76, ]99. 1888. Kryptoperidinium foliaceum (F.Stein) Er.Lindem., Botani-sches Archiv. Zeitschrift für die gesamte Botanik 5: 116‒117, Figs. 12‒20. 1924. Peridinium foliaceum (F.Stein) Biecheler, Bull. Biol. France Belgique/Supplément 36: 77[‒81], Figs. 46‒49. 1952.—Lectotype63: [illustration] Baltic Sea, off Germany. Mecklenburg-Vorpommern, Wismar, probably late summer 1879105 [non-fossil]: F. von Stein, Der Organismus der Flagellaten nach eigenen Forschungen in systematischer Reihenfolge bearbeitet 3.2: pl. III 24!—Epitype, designated here: [illustration: Fig. S4K‒L] Baltic Sea, off Germany, Mecklenburg-Vorpommern, Wismar (53° 54.81′ N, 11° 26.07′ E), 18 Sep 2019 [non-fossil]: U. Tillmann, M. Gottschling & A. Kremp [U. Tillmann] W1-E4.

Wir haben verschiedene Techniken ausprobiert, um physische Epitypen herzustellen (z. B. permanente Objektträger für die Lichtmikroskopie und REM-Stubs – alle hinterlegt bei B, M und CEDiT unter den Zugangscodes B 40 0045589 bis B 40 0045562, M-0328661 bis M-0328671, CEDiT2022RM152). bis CEDiT2022RM158 und CEDiT2023RM161 bis CEDiT2023RM164), aber keiner von ihnen konnte das charakteristische Plattenmuster zeigen. Ausnahmsweise und anders als bei unseren bisherigen Ansätzen haben wir uns daher entschieden, hier Illustrationen zur Bezeichnung von Epitypen zu verwenden (ICN Art. 40.5). Es wurden Bilder von Zellen oder deren Überresten gemacht, die als aus einer einzelnen Zelle entstandene Stämme kultiviert wurden. Die Epitypen weisen also nicht intrinsisch DNA auf, sondern sind mit Material mit entsprechender genetischer Information verknüpft. Die Nomenklaturgesetze wurden in der PhycoBank unter http://phycobank.org/103280 bzw. http://phycobank.org/103281 registriert.

Im Verlauf dieser Studie wurden insgesamt 25 Kryptoperidinium-Stämme untersucht (Tabelle 1, Ergänzungstabelle S1). Davon wurden 4 Stämme von der FINMARI-Kultursammlung/SYKE Marine Research Center und der Zoologischen Station Tvärminne oder von der VGOHAB-Kultursammlung von Vigo (Spanien) bereitgestellt, und ein Stamm (GeoB 459) wurde 2010 als Teil aus der Ägäis isoliert des Mittelmeers. Achtzehn Stämme wurden im Jahr 2019 neu aus Proben isoliert, die in der deutschen Ostsee vor Greifswald (54° 06,01′ N, 13° 23,66′ E; Salzgehalt 7,7, Wassertemperatur 14,9 °C) und Wismar gesammelt wurden. In Wismar wurden zwei verschiedene Orte beprobt, einer an der Anlegestelle Wendorf (53° 54,81′ N, 11° 26,07′ E; Salzgehalt 12,2, Wassertemperatur 14,1 °C) und der andere an einem kleinen Yachthafen (53° 54,57′ N, 11° 26,09′ E; Salzgehalt 12,2, Wassertemperatur 14,5 °C). Auch im Jahr 2020 wurden im Wismarer Yachthafen zwei weitere Stämme isoliert.

An allen Orten im Baltikum wurden sowohl eine Oberflächenwasserprobe als auch eine Phytoplankton-Netzkabelprobe (20 µm Maschenweite) entnommen und einzelne Zellen durch Mikrokapillare in 96-Well-Platten isoliert, die mit 0,2 ml gefiltertem Wasser aus der Probenstelle gefüllt waren. Die Platten wurden bei 15 °C unter einer Photonenflussdichte von 80 µmol m−2 s−1 in einem 16:8 h Licht:Dunkel-Photozyklus in einer Wachstumskammer mit kontrollierter Umgebung (Sanyo Biomedica MIR 252; Wood Dale, USA‒IL) inkubiert. . Etablierte Kryptoperidinium-Stämme wurden anschließend unter den oben beschriebenen Kulturbedingungen in einem natürlichen Meerwassermedium gezüchtet, das aus steril gefiltertem (0,2 µm VacuCap-Filter; Pall Life Sciences; Dreieich, Deutschland) und verdünntem Nordseewasser mit einem Salzgehalt von etwa 15 bestand hinzugefügt entsprechend 50 % K-Medium106, leicht modifiziert durch Ersetzen der organischen Phosphorquelle durch 3,62 µM Na2HPO4.

Zur DNA-Ernte wurden die Zellen durch Zentrifugation (Eppendorf 5810R; Hamburg, Deutschland) in 50-ml-Zentrifugationsröhrchen bei 3220 × g für 10 Minuten gesammelt. Zellpellets wurden mit 0,5 ml Lysepuffer (SL1, bereitgestellt vom NucleoSpin Soil DNA Extraction Kit; Macherey-Nagel; Düren, Deutschland) in 1 ml Mikroröhrchen überführt und für die anschließende DNA-Extraktion gefroren (–20 °C) gelagert.

Die Beobachtung lebender oder fixierter Zellen (Formaldehyd: 1 % Endkonzentration oder neutrales Lugol-fixiertes: 1 % Endkonzentration) erfolgte unter Verwendung eines Umkehrmikroskops (Axiovert 200 M; Zeiss; München, Deutschland) und eines Verbundmikroskops (Axiovert 2). ; Zeiss), beide ausgestattet mit Epifluoreszenz- und Differential-Interferenz-Kontrastoptik. Lebende Zellen wurden mit einer digitalen Videokamera (Gryphax, Jenoptik; Jena, Deutschland) in Full-HD-Auflösung aufgezeichnet. Einzelbildaufnahmen wurden mit der Software Corel Video Studio (Version X8 Pro; Corel; Ottawa, Kanada) extrahiert. Bilder von fixierten Zellen wurden mit einer Digitalkamera (Axiocam MRc5; Zeiss) aufgenommen.

Die lichtmikroskopische (LM) Untersuchung der Platten wurde an fixierten Zellen (neutrales Lugol) durchgeführt, die mit Solophenyl Flavine (Carbosynth, Compton, UK), einem für Cellulose spezifischen Fluoreszenzfarbstoff, gefärbt waren107. Epifluoreszenzmikroskopie wurde zur Beobachtung von Chloroplasten (Filtersatz 09; Zeiss) und zur Bestimmung der Form und Lage des Zellkerns (UV-Anregung, Filtersatz 01; Zeiss) nach Färbung formalinfixierter Zellen mit 4′,6-Diamidino-2 verwendet -Phenylindol (DAPI, Endkonzentration 0,1 μg mL−1) für 10 Minuten. Zelllänge und -breite wurden bei 1000-facher mikroskopischer Vergrößerung unter Verwendung frisch fixierter Zellen (Formaldehyd, 1 % Endkonzentration) aus dichten, aber gesunden und wachsenden Stämmen (basierend auf stereomikroskopischer Untersuchung des lebenden Materials) in der späten Exponentialphase und der Axiovision-Software (Zeiss) gemessen ).

Für das Rasterelektronenmikroskop (SEM) wurden Lugol-fixierte Zellen durch sanfte Filtration auf Polycarbonatfiltern mit einer Porengröße von 3 µm gesammelt und anschließend wie zuvor beschrieben für das SEM (FEI Quanta FEG 200; Eindhoven, Niederlande) verarbeitet108.

Genomische DNA wurde gemäß den Anweisungen des Herstellers des NucleoSpin Soil DNA Extraction Kit (Macherey-Nagel, Düren, Deutschland) mit einem zusätzlichen Zellaufschlussschritt innerhalb der Beat Tubes extrahiert; Die Proben wurden in einem Zellaufschlussgerät FastPrep FP120 (Qbiogene, Carlsbad, USA-CA) 45 s und weitere 30 s bei einer Geschwindigkeit von 4,0 ms−1 geschüttelt. Für den Elutionsschritt wurden 50 μL des bereitgestellten Elutionspuffers durch die Säule geschleudert und die Elution anschließend mit weiteren 50 μL wiederholt, um die DNA-Ausbeute zu erhöhen. Für den Kryptoperidinium-Wirt und den Endosymbionten wurden verschiedene Regionen der ribosomalen RNA (rRNA) unter Verwendung mehrerer Primersätze (spezifisch für Dinophyten bzw. ihre Endosymbionten: Tabelle S2) und Temperaturbedingungen (Tabelle S3) amplifiziert. Jede Reaktion enthielt 16,3 μL hochreines H2O, 2,0 μL HotMaster Taq-Puffer (5Prime; Hamburg, Deutschland), 0,2 μL jedes Primers (10 μM), 0,2 μL dNTPs (10 μM), 0,1 μL Taq-Polymerase ( Quantabio; Beverly, USA-MA) und 1,0 μL extrahierter DNA-Matrize (10 ng μL−1) auf ein Endreaktionsvolumen von 20 μL. Anschließend wurden PCRs in einem Nexus Gradient Mastercycler (Eppendorf) durchgeführt und die PCR-Amplikons auf einem 1 % Agarosegel (in TE-Puffer, 70 mV, 30 Min.) untersucht, um die erwartete Länge zu überprüfen. Bei Bedarf wurde eine verschachtelte PCR mit den in Tabelle S2 angegebenen Primerpaaren durchgeführt. Chloroplasten-Loci wurden amplifiziert und wie zuvor beschrieben sequenziert41.

Die Amplikon-Reinigung folgte den Anweisungen des NucleoSpin-Gels und des PCR-Reinigungskits (Macherey-Nagel), und PCR-Produkte wurden direkt in beide Richtungen auf einem ABI PRISM 3730XL (Applied Biosystems; Waltham, USA-MA) unter Verwendung des ABI Big-Sequencers sequenziert. Farbstoff-Terminator-Technik (Applied Biosystems) gemäß den Empfehlungen des Herstellers. Rohsequenzdaten wurden mit der CLC Genomics Workbench 12 (Qiagen; Hilden, Deutschland) verarbeitet. Die Sequenzen wurden mit Sequencher™v5.1 (Gene Codes; Ann Arbor, USA-MI) bearbeitet und zusammengestellt. Zum visuellen Vergleich der bearbeiteten Sequenzen wurde der Alignment-Editor „Se-Al“ (http://tree.bio.ed.ac.uk/software/seal/) verwendet.

Um einen Dinophyten-Referenzbaum zu berechnen, der aus einem verketteten rRNA-Alignment46,49 abgeleitet wurde, haben wir einen systematisch repräsentativen Satz zusammengestellt, der 101 peridiniale Dinophyten umfasst, darunter 56 Kryptoperidiniaceae (Tabelle S1). Um einen Referenzbaum von Bacillariaceae zu berechnen, der aus einem verketteten Alignment mit Sequenzen des rRNA-Operons, psbA, rbcL und psbC abgeleitet wurde, verwendeten wir ein vorheriges Alignment41 und reicherten die Matrix mit anderen relevanten Sequenzen66 an, die ebenfalls auf der Grundlage von Blast-Suchen109 der neu gewonnenen Sequenzen identifiziert wurden die Endosymbionten. Um das Alignment zu erstellen, wurden separate Matrizen des rRNA-Operons und der Gene konstruiert, mit „MAFFT“ v6.502a110 und der ‒qinsi-Option zur Berücksichtigung der Sekundärstruktur der rRNA ausgerichtet und anschließend verkettet. Die ausgerichteten Matrizen sind in den Zusatzinformationen verfügbar.

Phylogenetische Analysen wurden mit Maximum-Likelihood- (ML) und Bayesian-Ansätzen, wie zuvor beschrieben91, unter Verwendung der vom CIPRES Science Gateway111 verfügbaren Ressourcen durchgeführt. Kurz gesagt, die Bayes'sche Analyse wurde mit „MrBayes“ v3.2.7a112 (frei verfügbar unter http://mrbayes.sourceforge.net/download.php) unter dem GTR + Γ-Substitutionsmodell und der Random-Addition-Sequence-Methode mit 10 durchgeführt repliziert. Wir führten zwei unabhängige Analysen von vier Ketten (eine kalte und drei beheizte) mit 20.000.000 Generationen durch, bei denen in jedem 1.000. Zyklus Stichproben erhoben wurden, wobei ein angemessener Burn-in (10 %) aus der Auswertung der Trace-Dateien mit Tracer v1.7.1113 abgeleitet wurde. Für die ML-Berechnungen wurde die MPI-Version von „RAxML“ v8.2.4114 (frei verfügbar unter http://www.exelixis-lab.org/) unter Verwendung des GTR + Γ-Substitutionsmodells unter der CAT-Näherung angewendet. Wir haben den ML-Baum mit der besten Bewertung ermittelt und in einem einzigen Schritt 1000 nichtparametrische Bootstrap-Replikationen (Schnellanalyse) durchgeführt. Die phylogenetischen Schlussfolgerungen wurden in Partitionen unter GTR (MrBayes) oder in einem Block (RAxML) ausgeführt, da leere Sequenzen innerhalb von Partitionen nicht zulässig sind. Statistische Unterstützungswerte (LBS: ML-Bootstrap-Unterstützung; BPP: Bayesian-Posteriori-Wahrscheinlichkeiten) wurden auf dem resultierenden Baum mit der besten Bewertung gezogen.

Die während der aktuellen Studie generierten Sequenzdaten sind im GenBank-Repository verfügbar (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/nuccore). Die entsprechenden Zugangsnummern finden Sie in der umfangreichen Gutscheinliste (Tabelle S1) in den Zusatzinformationen.

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Diese Arbeit wurde gefördert durch die Helmholtz-Gemeinschaft Deutscher Forschungszentren im Rahmen des Forschungsprogramms PACES II des Alfred-Wegener-Instituts – Helmholtz Zentrum für Polar- und Meeresforschung, durch die Deutsche Forschungsgemeinschaft (Grant GO1549/10) und durch die Münchener Universitätsgesellschaft. Die Studie nutzte das Meeresforschungs- und Infrastrukturzentrum des finnischen Umweltinstituts als Teil des nationalen FINMARI RI-Konsortiums (Studie der Stämme KFF 0901 und KFF 1001). Die Autoren danken Isabel Bravo (Vigo, Spanien) und der VGO-Kultursammlung durch die Bereitstellung der Stämme VGO 556 und VGO 1124 für ihre Unterstützung. Alexis Bantle (AWI) wird für die Unterstützung bei der DNA-Extraktion und -Sequenzierung gedankt.

Open-Access-Förderung ermöglicht und organisiert durch Projekt DEAL.

Alfred-Wegener-Institut, Helmholtz-Zentrum für Polar- und Meeresforschung, Am Handelshafen 12, 27 570, Bremerhaven, Deutschland

Urban Tillmann & Stephan Wietkamp

Department Biologie, Systematics, Biodiversity & Evolution of Plants, GeoBio-Center, Ludwig‐Maximilians-Universität München, Menzinger Str. 67, 80 638, Munich, Germany

Juliane Kretschmann, Juliana Chacón & Marc Gottschling

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MG und UT haben die Studie konzipiert. UT etablierte und pflegte die Stämme. UT führte die morphologische Untersuchung durch und erstellte LM- und SEM-Abbildungen und -Zeichnungen. JK erstellte permanente Objektträger und JC und SW sammelten DNA-Sequenzdaten der untersuchten Stämme. MG erstellte die verketteten Alignments und führte die phylogenetischen Analysen durch. UT und MG interpretierten und diskutierten die Ergebnisse. MG und UT haben das Manuskript entworfen und alle Autoren haben es überarbeitet und zur endgültigen Fassung beigetragen.

Korrespondenz mit Marc Gottschling.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Tillmann, U., Wietkamp, ​​S., Kretschmann, J. et al. Räumliche Fragmentierung in der Verteilung von Diatomeen-Endosymbionten aus dem taxonomisch geklärten Dinophyten Kryptoperidinium triquetrum (= Kryptoperidinium foliaceum, Peridiniales). Sci Rep 13, 8593 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-32949-y

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Eingegangen: 31. August 2022

Angenommen: 05. April 2023

Veröffentlicht: 26. Mai 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-32949-y

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